BIOLOGÌA DE ROEDORES RESERVORIOS DE HANTAVIRUS EN CHILE. A. Spotorno, E. Palma y JP Valladares 2000

Revista chilena de infectología

versión impresa ISSN 0716-1018

Rev. chil. infectol. v.17 n.3 Santiago  2000

doi: 10.4067/S0716-10182000000300003 

Suplemento: Infección por hantavirus en Chile

Biología de roedores reservorios de hantavirus en Chile*

ANGEL E. SPOTORNO O. (PhD)¹, R. EDUARDO PALMA V. (PhD, MSc)², y
J. PABLO VALLADARES F. (Lic. Biol)¹

BIOLOGY OF HANTAVIRUS RESERVOIR RODENTS IN CHILE

The basic biology of the potential hantavirus reservoir rodents from Chile are reviewed. The taxonomy and systematics of five endemic Muridaespecies, the oryzomine Oligoryzomys longicaudatus (probably the primary reservoir), the akodontines Abrothrix longipilis, Abrothrix olivaceus, and the phyllotines Loxodontomys micropus and Phyllotis darwini, are updated with some recent modifications, as well as their features like external characters, geographic distribution, habitat, etology, feeding, ecology, and reproduction. Particular attention is given to the molecular phylogenetic relationships between rodent species and their groups, as well as with those of their hantavirus hosts. An association between the evolution of the two groups seems to emerge, suggesting co-evolution between rodent species and virus. This important hypothesis remains to be tested. Other relationships between rodent species and their viral hosts are discussed.

Key words: Zoonosis, Muridae, Phylogeny- co-evolution.

INTRODUCCION

Los roedores silvestres, por su abundancia, diversidad y ubicuidad, son componentes importantes de casi todos los ecosistemas terrestres. Son también los reservorios naturales de muchas especies de microorganismos, los que a veces son traspasados por contacto y derrame (spillover) a otros mamíferos, particularmente a los emparentados filogenéticamente. Ocasionalmente llegan a ser patógenos en su nuevo ambiente, produciéndose así zoonosis, o enfermedades de origen animal.

En las últimas dos décadas, la expansión geográfica y demográfica de la especie humana ha originado nuevos y crecientes contactos con animales silvestres y sus ambientes naturales. No es extraño entonces, la aparición de las llamadas enfermedades infecciosas emergentes (EIE), definidas como aquellas enfermedades humanas reconocidas recientemente, que han surgido recién en la población, o que están aumentando rápidamente en incidencia o rango geográfico¹ (para una lista seleccionada de EIE, sus organismos patógenos, huéspedes, geografía de surgimiento, impacto en poblaciones silvestres, factores asociados con surgimiento y referencias ver la Tabla 1; la lista completa está disponible en sitio Web www.sciencemag.org/feature/data/1041321.sh/).

Tabla 1. Principales especies de roedores reservorios, hantavirus descritos, distribución, y las
respectivas enfermedades en la especie humana (modificado de ref. 6)

Roedor reservorio principal	Hantavirus	Distribución	Enfermedad humana
Rattus norvegicus	Seul	Eurasia, mundial	FHSR leve
Apodemus agrarius	Hantaan	Asia rural	FHSR severa
Apodemus flavicollis	Dobrada-Belgrado	Balcanes	FHSR severa
Clethrionomys glareolus	Puumala	Escandinavia	FHSR leve
Microtus fortis	Khabarovsk	Rusia	nd
Microtus pennsylvanicus	Prospect Hill	E.U.A.	nd
Microtus arvalis	Tula	Europa	nd
Reithrodontomys mexicanus	Rio Segundo	México	nd
Reithrodontomys megalotis	El Morro Canyon	México, E.U.A	nd
Peromyscus maniculatus	Sin Nombre	EUA (0)	SPH
Peromyscus leucopus	New York	E.U.A	SPH
Sigmodon hispidus	Blackcreek	E.U.A (SE)	SPH
Oryzomys palustris	Bayou	E.U.A. (S)	SPH
Oligoryzomys microtis	Rio Mamoré	Bolivia	nd
Oligoryzomys longicaudatus	Andes	Argentina, Chile	SPH
Calomys laucha	por nombrar	Paraguay
FHSR = Fiebre hemorrágica con síndrome renal. SPH = Síndrome pulmonar por hantavirus. nd = no descrita.

Según trabajos muy recientes, del total de 1.709 patógenos descritos para la especie humana, casi la mitad (49%) son zoonosis.² Más aún, entre las 156 EIE reconocidas hoy, un alarmante 73% es de origen zoonótico. En Chile, la más recientemente documentada zoonosis es el síndrome pulmonar por hantavirus, una EIE tipo 1, es decir cuyo agente infeccioso, especie hospedera e incidencia o rango geográfico son simultáneamente surgentes, nuevos o en aumento.¹

Estos antecedentes obligan a considerar seriamente la biología general de los roedores silvestres, particularmente de aquellos que son potencialmente reservorios de hantavirus en Chile. El presente trabajo tiene precisamente este objetivo; lo haremos en una perspectiva general y evolutiva que abarca al conjunto de especies relacionadas con hantavirus, los roedores de la familia Muridae. Especial atención daremos a las características biológicas y filogenéticas de aquellas especies de este grupo que, hasta ahora, han resultado ser seropositivas a hantavirus en Chile. Actualizaremos su taxonomía y sistemática básicas, las que han experimentado varios cambios recientes, también a sus caracteres distintivos externos, distribución geográfica y habitat, etiología conocida y alimentación, ecología, y reproducción. Estos datos resultan relevantes para comprender los orígenes y características de las zoonosis endémicas, su eventual surgimiento, y la formulación de medidas adecuadas de prevención y control.

Los roedores Muridae

Esta gran familia del Orden Rodentia presenta una gran diversidad, 1.326 especies y 281 géneros,³ agrupando entonces, a casi un tercio de las especies de mamíferos del mundo. Casi todos son de distribución geográfica restringida y en general endémicos (propios o exclusivos) en sus regiones y probablemente autóctonos (que se han originado allí). El subgrupo más numeroso es el de los Murinae, con 122 géneros y 529 especies en Eurasia, Africa y Oceanía; a esta subfamilia pertenecen las conocidas tres especies de roedores comensales con la especie humana, que han llegado a ser cosmopolitas, y hasta abundantes, durante los últimos cinco siglos: la laucha (Mus musculus), la rata negra (Rattus rattus) y la rata noruega (Rattus norvegicus).

En las Américas, el subgrupo más importante de roedores es el de los Sigmodontinae, con 14 tribus, 79 géneros y 423 especies,³ seguido por los Arvicolinae, con 26 géneros y 143 especies. Precisamente a estas tres subfamilias pertenecen casi exclusivamente las especies identificadas como reservorios primarios de los hantavirus reportados en la literatura (Tabla l).

En la biología de las especies es importante considerar sus relaciones filogenéticas, las que permiten determinar tanto sus orígenes como el grado de divergencia desde su último ancestro común; en algunos casos, incluso se puede estimar el tiempo transcurrido desde el último ancestro común. Entre los estimadores filogenéticos que han demostrado ser más directos, robustos y confiables están los atributos del material genético.⁴ Ellos permiten, por ejemplo, confirmar si agrupaciones como las mencionadas arriba, basadas fundamentalmente en datos morfológicos, son en realidad naturales.

Las relaciones filogenéticas entre los grandes grupos de roedores mencionados no ha sido completamente aclarada, Pero hay algunos datos que consideraremos,⁵ en especial si se los compara con la filogenia propuesta para los hantavirus que cada una de ellas alberga.⁶ Ambas filogenias se comparan en la Figura 1. Como puede apreciarse, las relaciones filogenéticas de ambos grupos parecen ser bastante similares. Esta concordancia inmediatamente sugiere: que la asociación entre roedores y hantavirus es de larga data, y que los dos grupos no han evolucionado en forma independiente, es decir, la de uno parece haber influenciado la del otro.

Roedores sigmodontinos y hantavirus

Los sigmodontinos son los roedores más abundantes y característicos de Sudamérica, aunque algunos alcanzan a América Central y del Norte. Las tres tribus sudamericanas más diversas⁷ son: los orizominos (tribu Oryzomyini, con 13 géneros y 110 especies), los akodontinos (tribu Akodontini con 10 géneros y 62 especies), y los más avanzados, los filotinos (tribu Phyllotini con 14 géneros y 45 especies).

Nuevamente, no es extraño que los roedores que hasta el momento han resultado seropositivos a hantavirus en Chile, pertenezcan precisamente a estos tres grupos mayores. En efecto, según los resultados del conjunto de muestreos más intensos para detectar hantavirus en roedores chilenos,⁸ se encontraron individuos seropositivos en las siguientes especies: un orizomino, Oligoryzomys longicaudatus (el de mayor prevalencia, muy probablemente el reservorio primario), dos akodontinos, Abrothrix longipilis y Abrothrix olivaceus, y dos filotinos:Loxodontomys micropus y Phyllotis darwini. Estas cinco especies están relacionadas filogenéticamente. En efecto, hemos determinado las secuencias nucleotídicas para 514 pares de bases correspondientes a casi la mitad del gen para citocromo b del ADN mitocondrial para algunas especies de roedores chilenos,⁹ que se compararon con otras nuevas, y con otras disponibles en GenBank.¹⁰ Los resultados se muestran en la Figura 2.

A continuación presentamos algunos datos biológicos básicos para cada una de las especies chilenas seropositivas a hantavirus. Como podrá apreciarse, los nombres taxonómicos que identifican a algunas de estas especies han experimentado varios cambios recientes; incluso usaremos los datos moleculares nuevos (Figura 2) para sugerir la modificación en el contenido taxonómico de algunas de ellas (i.e. Abrothrix longipilis).

Oligoryzomys longicaudatus (Bennett, 1832) Colilargo común

Características distintivas: Coloración dorsal café claro hasta tonos levemente más oscuros; ventralmente es de coloración grisácea. La cola es notoriamente más larga que la cabeza y el cuerpo, más que en cualquier otro roedor chileno (Figura 3); también es bicolor, ya que dorsalmente se observa una línea oscura en posición media a lo largo de este apéndice. Los valores promedio de las medidas estándar para 182 machos y 107 hembras corresponden a (en mm): longitud total del cuerpo y cola (LT) = 225,9; longitud de la cola (LCO) = 130; longitud de la pata con uña (LPU) = 28,3.

Figura 3. Ejemplar de Oligoryzomys longicaudatus de Valdivia, X Región de Los Lagos (Fotografía E. Palma).

Los valores promedio para hembras son: LT =224,1 LCO = 128; LPU = 27,4. Esta especie debe ser separada de

Oligoryzomys magellanicus (Bennet, 1835) Colilargo de la Patagonia

Características distintivas: Coloración dorsal café oscura. Cola más corta que la de O. longicaudatus, aunque levemente más larga que la cabeza y el cuerpo, y similar en coloración, Los valores promedio en las medidas estándar del cuerpo para 30 machos y 11 hembras son: machos: LT = 224; LCO = 117,8; LPU = 29; hembras: LT = 218; LCO = 114,5; LPU = 29. El peso de los adultos fluctúa entre 60 y 70 g.

Taxonomía y sistemática: Este género de pequeños roedores es comúnmente conocido como rice rats (ratas del arroz, aludiendo al habitat donde se lo colectó originalmente, lo que fue incorporado al nombre: Oryza es el nombre científico del arroz, mys = ratón, y oligo = pequeño). Hasta hace alrededor de una década se reconocían como un subgénero de Oryzomys, pero una revisión basada en la morfología externa, del cráneo, dientes y estómago, elevó su estatus taxonómico a nivel genérico.¹¹ Dichos estudios concluyen entonces queOligoryzomys es un grupo monofilético (un grupo natural) y que es grupo hermano de otro género de roedores de más al norte de Sudamérica, Microryzomys. Actualmente, se reconocen 15 especies en el género,¹¹ con un rango de distribución que va desde México (e.g., Oligoryzomys fulvescens), hasta Argentina y Chile (O. magellanicus), abarcando así gran parte de Sudamérica y las Antillas Menores.

Dos especies de Oligoryzomys se reconocen actualmente en Chile, las cuales ganan estatus específico después de la revisión de la morfología externa, del cráneo, peneana, cromosómica y electroforética del grupo.^{12, 13} Antes de dicho estudio, Osgood^l4 y Mann^l5 reconocían para Chile tres subespecies o razas geográficas de norte a sur:O.I. longicaudatus desde el Valle de Copiapó hasta el norte de la provincia de Concepción (río Bío-Bío); O.I. philippii desde esta última región hasta los 50° S, y en la zona de Magallanes y Tierra del Fuego O.I. magellanicus.El colilargo reportado para la provincia de Río Negro, Argentina, es igualmente reconocido como O.I. longicaudatus, aunque se diferencia genética-mente de su homónima chilena por el número fundamental (NF) de brazos cromosómicos. Mientras las dos formas a ambos lados de la Cordillera de los Andes presentan un 2n = 56, el NF del taxón chileno es 70, y el del argentino es 68.¹² Tal cambio cromosómico se explica a través de una inversión pericéntrica.

Estudios posteriores, que comparan la morfología externa y del cráneo de Oligoryzomys a través de estadística multivariada y que incluyó representantes de varias poblaciones a lo largo de su rango de distribución, no evidenciaron una diferenciación morfológica entre las subespecies longicaudatus y philippii. Sin embargo, las poblaciones de magellanicus, para las mismas variables, mostraron una fuerte diferenciación respecto de las formas septentrionales. Por otro lado, magellanicus se diferencia de longicaudatus y philippii en la morfología del báculo (hueso peneano), el cual difiere significativamente en tamaño respecto de longicaudatus y philippii. Cromosómicamente, por otro lado, el cariotipo de las dos formas septentrionales está constituido por 2n = 56, NF = 70,¹² mientras que el del taxón austral por 2n = 54, NF = 70.¹³ Finalmente, aunque no disponible para las muestras de O.I. magellanicus, el análisis de variación alozímica para 10 proteínas enzimáticas codificadas por 15 presuntos loci génicos demostró altos valores de identidad genética (Nei) entre las poblaciones de longicaudatusy philippii (valores entre 0,841 y 0,999 entre 60 especímenes, de 10 localidades geográficas entre La Serena (IV Región) y Puerto Ibáñez (XI Región), Estudios moleculares actualmente en etapa de ejecución, los cuales están secuenciando el gen mitocondrial citocromo b (1000 pb) entre 12 individuos representantes de similar cantidad de poblaciones entre la IV (La Serena) y XI (Aysén) regiones de Chile, no evidencian un patrón filogeográfico a lo largo del gradiente latitudinal. Esto estaría corroborando la alta movilidad o vagilidad que caracteriza a este taxón, tal como se reportó anteriormente mediante el uso de otros caracteres (ver arriba). En todo caso, la distancia molecular Kimura 2 parámetros entre un individuo de Bariloche y otro capturado en San Carlos de Apoquindo (Santiago, Región Metropolitana, espécimen NK 95299, (Figura 2) resultó ser 0,041, cifra relativamente baja que correspondería a sub-especies entre los sigmodontinos sudamericanos.¹⁰

Las evidencias aportadas por los caracteres morfológicos, cromosómicos y bioquímicos anteriormente mencionados, permitieron concluir que longicaudatus y philippii constituyen una sola especie.^{12, 13} El nombre que la designa es Oligoryzomys longicaudatus, ya que tiene prioridad por ser la especie tipo. O. magellanicus, por otro lado, constituiría la segunda especie del género en Chile, de ocurrencia en la zona más austral.

Distribución: Oligoryzomys longicaudatus se distribuye desde el valle de Copiapó en la III Región de Chile, hasta aproximadamente los 50° S, siendo los Campos de Hielo Sur la barrera geográfica que la separa de su congénere de la zona austral.¹⁵ Oligoryzomys magellanicus se restringe a las zonas boscosas y estepas patagónicas en Magallanes y Tierra del Fuego, así como las islas de la XII Región al sur de los 50° S.¹²

Ecología: Datos acerca del ámbito de hogar (home range) de O. longicaudatus reportan rangos que fluctúan entre 320 y 480 m²,¹⁷ mayores que para aquellas especies con las cuales coexiste (e.g., Abrothrix olivaceus).Oligoryzomys es considerado muy versátil en la elección del hábitat (desde zonas boscosas hasta áreas ecotonales entre bosques y zonas arbustivas), aunque prefiere áreas húmedas. En la Patagonia ocurre ocasionalmente en zonas de bosque más bien denso, pero prefiere zonas arbustivas. Respecto de las densidades poblacionales, se han reportado valores de 5,4 por hectárea para bosques patagónicos, mientras que en Chile central tales cifras oscilan entre 24 y 47 individuos por hectárea. Como lo sugiere su larga cola, Oligoryzomys es un buen trepador y saltador, algunas veces construye nidos en arbustos y árboles, o utiliza nidos abandonados de aves.

La dieta de Oligoryzomys se caracteriza por ser granívora durante las estaciones más secas, mientras que durante las estaciones húmedas consiste en flores y follaje y ocasionalmente algunos artrópodos. Durante el período de florecimiento de una caña muy común, llamada quila (Chusquea quila) se ha reportado un dramático incremento en las poblaciones del colilargo; lo mismo ocurre en Chile central en el año que sigue a lluvias abundantes. En cuanto al tamaño de la camada, fluctúa en promedio en alrededor de cinco individuos. Las hembras se reproducen cuando tienen tan solo unos pocos meses de edad y pueden tener hasta tres camadas al año entre noviembre y febrero.^{15, 18, 19} Ambos hechos son una clara indicación del alto potencial reproductivo de esta especie, que se expresa en la "ratadas" mencionadas anteriormente.

Antecedentes respecto a hantavirus: Hasta ahora, O. longicaudatus ha resultado ser la especie de sigmodontino con la más alta prevalencia para el hantavirus tanto en Argentina como en Chile. En este último país, ha sido la principal especie vectora del virus (otra ha sido Abrothrix olivaceus), según casos reportados a partir de mediados de la década del 90. Actualmente, existen registros de seropositividad para hantavirus en especímenes capturados entre la IV Región (e.g., Salamanca), hasta la XI Región (datos muy recientes no publicados).

Abrothrix longipilis (Waterhouse, 1837) Ratón de pelo largo

Características distintivas: Roedor de tamaño mediano, cráneo grande, orejas de largo moderado (Figura 4) y cola más corta que la longitud cabeza-cuerpo (75%). Su peso es de 36,23 ± 7,10 g (n = 24). De largos pelos dorsales, varía de color en un gradiente latitudinal en las distintas subespecies, pero en general es de color gris con visos café. Vientre de color gris sucio. Los valores promedios de las medidas estándares para 24 ejemplares, corresponden (en mm) a: longitud total del cuerpo y cola (LT) 189,83 ± 12,58; longitud de la cola (LCO) = 82,65 ± 7,22; longitud de la pata con uña (LPU) = 25,10 ± 1,25.^{20, 21}

Figura 4. Ejemplar de Abrothrix longipilis de Santiago, Región Metropolitana (Fotografía A. Spotorno).

Taxonomía y sistemática: Hasta 1986, habitualmente se incluía como perteneciente al género Akodon. Sin embargo, características cromosómicas, electroforéticas y morfológicas fundamentan su inclusión en el géneroAbrothrix,²² lo que ha sido corroborado por datos moleculares.^{10, 22} Proponemos ahora que debería incluirse como sinónimo de esta especie a Abrothrix sanborni, ya que las secuencias del gen para citocromo b de un espécimen de piel oscura sólo se diferencia en 0,005 unidades K2P de las de A. longipilis, lo que está muy lejos del 0,07 promedio para especies diferentes de akodontinos (Figura 2).

Distribución: La distribución de esta especie es bastante amplia, la que comienza en la IV Región con la subespecie A. l. longipilis. Hacia el sur se encuentra A. l. hirta en la base de los Andes de la VII Región y al SO de Mendoza y Neuquén. A. l. apta se distribuye desde la provincia de Talca hasta Aysén (XI Región) y en Neuquén y Sta. Cruz, Argentina. También en Argentina se encuentra A.I. moerens, y que probablemente pasa a Chile por la VIII y X regiones. A.I. castaneus en Isla Mocha, frente a la provincia de Arauco (IX Región). A.I. suffusa en Aysén (XI Región) y también representada en Argentina. A.I. moerens se encuentra en Neuquén y Río Negro, Argentina, probablemente pasa a Chile por la VIII y X regiones. A. I. nubila en la provincia de Nueva Esperanza y Magallanes (XII Región), Por último, A.I. francei en el norte y centro de la provincia de Tierra del Fuego (XII Región).^{15, 24}

Ecología: A. longipilis habita en una amplia gama de ecosistemas, pasando por sabanas y matorrales, bosques, roqueríos, pastizales, montañas y patagonia austral, no superando los 2.000 mts. sobre el nivel del mar (msnm). El ámbito de hogar de A. longipilis es mínimo en invierno (1.636 m², n = 14) y máximo en primavera (2.758 m², n = 15).²⁴ Esta especie también tiene una actividad continua, se desenvuelve diariamente en el día y la noche, siendo mayor en el verano (38%), declinando hacia el otoño, hasta desaparecer en invierno. Con respecto a la estructura poblacional, A. longipilis se mantiene relativamente constante, sólo con incrementos y declinaciones graduales.²⁵

La dieta de A. longipilis es descrita como omnívora para el matorral esclerófilo de la zona central y bosque higrófilo templado del sur de Chile. En los bosques del sur de Chile también consume hongos, pero en menor medida (31%). Otros componentes de la dieta son artrópodos (16%), semillas (11%), larvas de insectos (10%) y frutos (5%). La fungivoría se explica por el aporte energético de las larvas presentes en los hongos.^26 27

La actividad reproductiva de esta especie, de acuerdo a machos escrotados, es entre octubre y abril, con las hembras preñadas o lactando entre diciembre y febrero, aún cuando se han encontrado hembras preñadas en marzo y octubre. Esta especie tiene dos ciclos reproductivos al año, y tienen en promedio 2,75 ± 1,06 (n = 16) fetos por útero.²¹

La depredación hacia esta especie es alta en invierno por Pseudolopex griseus en el sur de Chile, alcanzando 22%. Una proporción menor se observa en el puma (Puma concolor), que es sólo de 1,2%. En el norte chico se observa sólo en 0,29% en la dieta de P. griseus y P. culpeus.^{28, 29 -32}

Abrothrix olivaceus (Waterhouse, 1837) Ratón oliváceo

Características distintivas: Roedor de tamaño pequeño, rostro corto, cola más corta que la longitud cabeza y cuerpo (80%), las orejas son cortas pero conspicuas (Figura 5) y pie moderadamente largo. Su peso es de 30,4 ± 4,3 g (n = 399). Color dorsal en general grisáceo con visos café-oliva, aunque se observa variación latitudinal, es decir, los ejemplares del norte son marcadamente más claros que los del extremo sur. Ventralmente es de color gris sucio. Los promedios de medidas estándares para 19 ejemplares corresponden (en mm) a: longitud total del cuerpo y cola (LT) = 170,26; longitud de la cola (LCO) = 34,05; longitud de la pata con uña (LPU) 22,87.^{21, 33, 34}

Figura 5. Ejemplar de Abrothrix olivaceus de Santiago, Región Metropolitana (Fotografía A. Spotorno).

Taxonomia y sistemática: Al igual que con su especie congénere, se incluía como perteneciente al géneroAkodon. Características cromosómicas, electroforéticas y morfológicas fundamentan su inclusión en el géneroAbrothrix,²² lo que ha sido corroborado por datos moleculares.^{10, 23} Se sinonimiza A. xantho-rhinus con A.olivaceus por datos moleculares.³⁵ En la actualidad se reconocen cuatro subespe-cies, A. o. olivaceus, A. o. pencanus, A. o. mochae, A. o. brachiotis.

Distribución: Tiene una amplia distribución en Chile, A. o. olivaceus se distribuye desde la I Región hasta la provincia de Talca (VII Región) A. o. pencanus desde la provincia de Talca hasta la de Malleco y Cautín (IX Región); A.o. mochae, en la Isla Mocha (VIII Región) y A. o. brachiotis, desde la provincia de Valdivia (X Región) hasta la de Aysén (XI Región), incluyendo las islas del Archipiélago de Chiloé y de los Chonos. También se la encuentra en Argentina, al oeste de Neuquén, Río Negro y Chubut.^20 21

Ecología: Al igual que A. longipilis, A. olivaceus habita en una amplia gama de ecosistemas, desde el pedregoso desierto costero del norte de Chile, matorral espinoso en la zona central, hasta los lluviosos bosques templados del sur de Chile, En este último, lo hace en ambientes planos, con hojarasca profunda, con gran cobertura o abiertos. También se encuentra en arbustos y suelo desnudo o cubierto con escasa hierba. Generalmente no sobrepasa los 2.500 msnm. Con respecto a su distribución espacial, tiene un ámbito de hogar mínimo en invierno (área promedio 1.779 m² ) y máximo en primavera (2.776 m²).²⁴ Además tiene una actividad continua, es decir, es diurno y nocturno, aunque esta característica varía dependiendo de la época del año, siendo máxima en verano (45%) y mínima en invierno 27%. También varía de acuerdo al hábitat, pues en el matorral siempre verde de Chile central y en el bosque higrófilo templado del sur de Chile se describe como crepuscular y nocturno. Su estructura poblacional presenta un aumento considerable en verano hasta el comienzo del invierno y sufre gran declinación al final del invierno hasta primavera. Presenta un ciclo de mayor abundancia cada cinco años. Dentro de los factores asociados a la regulación en el número de esta especie, mencionaremos la composición de la edad de los individuos que inician la reproducción del año, la sobrevivencia diferencial de las cohortes y la dispersión de presaturación. Por otra parte, la heterogeneidad ambiental proporciona áreas de dispersión que son colonizadas anualmente.^{17, 25}

La dieta de esta especie está compuesta de insectos y cierta fungivoría en primavera. En otoño consume preferentemente vegetales (89%), de los cuales sólo el 3% corresponde a semillas o acículas de Pinus radiata; en esta época consume 11% de insectos. La principal dieta en invierno la componen los hongos (25%), disminuyendo la ingestión de vegetales e insectos. En verano aumenta el consumo de semillas, acículas e insectos. En general, se presenta como una especie omnivora.^{21, 36}

A. olivaceus presenta siete meses de actividad reproductiva, con variaciones en el inicio de esta actividad, y de acuerdo a patrones latitudinales (agosto en los 30° 38'S; septiembre en los 33° 31'S y 36° 33'S y octubre en los 39° 38'S), aunque en la zona de Aysén se han encontrado machos con testículos abdominales de noviembre a marzo y ya en abril todos los machos presentan esta característica. Las hembras preñadas y lactantes se observan entre los meses de noviembre y abril, y presenta reposo sexual en los meses más rigurosos (abril-agosto), Puede alcanzar dos o tres ciclos reproductivos al año, con 4 a 6 fetos en cada gestación. La hembra da a luz en un nido poco elaborado, oculto bajo tierra o rocas, o entre las raíces de los árboles.^{20, 21}

Es una especie generalmente abundante en la dieta de los depredadores chilenos. Sin embargo, se observa una variación latitudinal, es decir, en el norte de Chile es una especie muy poco abundante en la dieta de los carnívoros y rapaces; por ejemplo, para el zorro P. culpeus y la rapaz Athene cunicularia, representa un 0 y 17,3% respectivamente. Por otra parte, para las dos especies de zorros, se ha documentado que esta especie equivale sólo al 0,29% de la dieta al año. En la zona central, estudios en dieta realizados en P. griseus y P. culpaeus, muestran que A. olivaceus tampoco es parte importante en la dieta de zorros, llegando a sólo 3,8 y 6,2% anual, Por último, A. olivaceus corresponde a la presa más importante para el zorro chilla (Pseudolopex griseus) en el sur de Chile, llegando a alcanzar entre 31 y 56,3% de su dieta, Sin embargo, también en el sur, para el puma (Puma concolor) este roedor representa sólo el 2,4% de su dieta. Otro depredador es la culebra de cola larga, Philodryas chamissonis (2,6%) para la zona norte y centro de Chile.^{28-31, 36}

Datos sobre hantavirus: Ya en 1975, el profesor Guillermo Mann, mucho antes de que se conociera la relación de este roedor con la cepa Andes del hantavirus, pronosticó la posibilidad que esta especie pudiera tener alguna responsabilidad en la transmisión de enfermedades infecto-contagiosas, al decir: "Hasta aquí todavía no se ha materializado aparentemente la transmisión de enfermedades por su intermedio, pero en cualquier momento podría ser la causa de epidemias".¹⁵

Loxodontomys micropus (Waterhouse, 1837) Pericote austral

Características distintivas: Especie de aspecto robusto. Orejas de largo mediano (Figura 6), ojos grandes, cola alrededor de 75% de la longitud cabeza-cuerpo, pelaje espeso y suave, de color café algo chocolate en el dorso y suavemente más claro en la zona ventral. El cráneo presenta crestas que limitan un espacio interorbital estrecho y cóncavo. Las corridas dentarias convergen rostralmente, a diferencia de las especies de Phyllotis. Los incisivos superiores son anchos y amarillos. Hay una serie de cuatro minúsculos forámenes a lo largo del paladar posterior. En los molares existe una fuerte inclinación frontal de las crestas externas del esmalte. El peso promedio es de 62,67 ± 10,08 g (n = 22). Los valores promedios de las medidas estándares para 22 ejemplares colectados en Aysén, corresponden (en mm) a: longitud total del cuerpo y cola (LT) 224,50 ± 10,49 longitud de la cola (LCO) 56,13 ± 6,77; longitud de la pata con uña (LPU) 27,95 ± 0,87.^{20, 21}

Figura 6. Ejemplar de Loxodontomys micropus de Valdivia, X Región de Los Lagos (Fotografía A. Spotorno).

Taxonomía y sistemática: Hasta 1976, esta especie era clasificada dentro del género Phyllotis.¹⁵ Sin embargo, mediante análisis cariotípicos, se incluyó en el género Auliscomys.³⁷ Posteriormente, Braun³⁸ la incluyó en el género Loxodontomys, en base a caracteres osteológicos, lo que fue confirmado por Steppan,³⁹ En Chile central, es reemplazada por Loxodontomys pikumche, especie nueva recientemente descrita.²³

Distribución: Andes del sur hasta la cordillera de Nahuelbuta e Isla de Chiloé Latitudinalmente se le encuentra desde la VIII Región, hasta el extremo sur de Chile y Argentina.²⁰

Ecología: Ocupa una gran diversidad de hábitats, pero se la encuentra principalmente en el bosque higrófilo templado y en la estepa patagónica con cubierta de gramíneas. Se han capturado ejemplares en bosques deNothofagus dombeyi y N. pumilio de la X Región de Chile. Particularmente en Aysén, prefiere praderas con exhuberante vegetación, hojarasca suelta y abundante. Generalmente no sobrepasa los 3.000 msnm.

L. micropus presenta una distribución espacial de tipo cursorípeda. Es de hábitos principalmente nocturnos, aunque también tiene actividad diurna. Sus hábitos alimenticios son principalmente semillas (17%), frutos (28%), flores (20%), tejido vegetal (23%) y hongos (6%).

L. micropus comienza a reproducirse en primavera, etapa que es muy breve. Entre noviembre y diciembre muchos machos tienen sus testículos descendidos y la mayoría de las hembras están preñadas. Ya en febrero y marzo son pocos los individuos reproductivamente activos, y en abril prácticamente todas las hembras están apareadas o están lactando, tiempo en que declina la actividad sexual de la especie. Presenta dos ciclos reproductivos en el año, dando a luz a cinco crías por cada uno.²¹

Con respecto a sus depredadores, algunos estudios señalan que esta especie no es tan importante en la dieta dePseudalopex griseus, ya que alcanza sólo 8,2% del total, muy por debajo de A. longipilis con 22%. Sin embargo, esta especie es el roedor más importante en la dieta del puma (Puma concolor), ya que alcanza 15,7% del total, seguido de A. olivaceus con 2,4%.^28-30

Phyllotis darwini (Waterhouse, 1837) Lauchón orejudo de Darwin

Características distintivas: Especie de tamaño mediano, de aspecto robusto y cola larga, pabellones auriculares grandes y delgados (más de 20 mm). Ojos muy grandes (Figura 7), pelaje largo y sedoso, predominando los colores café. El dorso es de tonalidad bruna, con algunas pigmentaciones negras de acuerdo a la edad. En el centro de Chile predominan tonalidades anaranjadas. Zona ventral siempre de colores claros, ya sea blanco, amarillento u ocráceo. Ocasionalmente aparecen manchas blanco - amarillentas en la zona axilar, En el matorral esclerófilo de Santiago los adultos pesan 61,5 ± 3,1 g (n = 120). Los valores promedios de las medidas estándares para 25 ejemplares, corresponden (en mm) a: longitud total del cuerpo y cola (LT) 179,44 ± 55,19 longitud de la cola (LCO) 111,09 ± 20,88; longitud de la pata con uña (LPU) 27,22 +- 2,17.^{15, 20}

Figura 7. Ejemplar de Phyllotis darwini de Santiago, Región Metropolitana (Fotografía A. Spotorno).

Taxonomia y sistemática: Hasta 1974, bajo este nombre se incluía un conjunto de subespecies que se extendía desde Lima, Perú hasta Tierra del Fuego; pero ese año se publicó demostración fehaciente (cromosómica, etológica y reproductiva) de que esta especie habita sólo en Chile central, estando aislada genética y reproductivamente del resto de las formas andinas⁴⁰.

Distribución: Desde Paposo, II Región hasta Concepción, VIII Región, en la costa y Valle Central hasta los contrafuertes cordilleranos, no por encima de los 2.000 msnm.

Ecología: El hábitat de P. darwini corresponde principalmente a la estepa de Acacia caven (espino) y en la cordillera de los Andes, los matorrales xerofíticos, desde el nivel del mar hasta los 2.000 msnm. También se le encuentra en bosques y matorrales esclerófilos siempre verdes y en rodales de Pinus radiata con manchas de matorral esclerófilo degradado, prefiriendo áreas con estrato arbustivo denso. A nivel del suelo, prefiere áreas cubiertas con troncos pequeños, desde el nivel del mar hasta los 300 msnm.²⁰ Con respecto a su distribución espacial, tiene un ámbito de hogar mínimo en otoño (área promedio 1.154 m² ) y máximo en verano (3.781 m²).²⁴Además tiene una actividad nocturna, aunque varía dependiendo de la localidad, haciéndose más crepuscular hacia Concepción. La densidad poblacional en el norte chico, está determinada por las precipitaciones. En la primavera de 1972, en Fray Jorge, IV Región, hubo un aumento considerable de las precipitaciones y su población aumentó hasta el extremo de ser considerada plaga. En Concepción, la densidad poblacional aumenta considerablemente entre otoño y primavera, y una baja densidad relativa en invierno e incluso verano. Es una especie esencialmente herbívora. En otoño su dieta está constituida por 100% de vegetales, especialmente de P. radiata y Escallonia pulverulenta. En primavera aparece una pequeña proporción de insectos. En el verano aumentó el consumo de insectos (10%) y el de semillas y vegetales.³³

El período reproductivo varía latitudinalmen-te; por ejemplo, en Fray Jorge es entre agosto y febrero, y en Concepción entre septiembre y marzo, con camadas que varían entre cuatro y ocho crías. Esta especie es depredada por aves rapaces nocturnas (Tyto alba, Athene cunicularia), apareciendo frecuentemente en sus egagrópilas. También son frecuentes sus restos en fecas de zorros, por ejemplo en la Reserva Nacional Las Chinchillas, IV Región, donde se estima que 9,36% del total de la dieta correspondería a P. darwini. En los alrededores de Santiago, se estima 8,6% también para zorros.^{20, 31, 32}

DISCUSION

La invasión y evolución de los roedores sigmodontinos en América ha sido acompañada, y probablemente influenciada, por sus especies parásitas, entre ellos los hantavirus. La concordancia general entre las filogenias de ambos grupos (Figura 1) así lo demuestra. Por otra parte, el grado de divergencia genético-molecular muestra que esta asociación ecológica es de larga data, específicamente unos 10 millones de años si consideramos los datos de hibridización de ADN para los sigmodontinos (Figura 1). Esta cifra coincide con otras basadas en electroforesis de proteínas^.41 En todo caso, también es evidente que la asociación entre roedores y hantavirus se remontaría a tiempos previos a la llegada a tierras americanas (Figura 1).

La concordancia entre las filogenias de roedores reservorios y sus huéspedes hantavirus (Figura 1) también sugiere la no independencia entre la evolución de ambos grupos, y posiblemente la ocurrencia de co-evolución entre algunas de estas especies. Por lo menos, la evolución de la virulencia o la domesticación del hospedero por parte del huésped es una estrategia de largo plazo perfectamente plausible.⁴² Estas hipótesis deberían ser puestas a prueba con un diseño experimental adecuado.

La presencia de distintos hantavirus en distintas especies de roedores que pertenecen a grupos taxonómicos restringidos, es un hecho biológico de importancia. En efecto, la taxonomía, todavía considerada por muchos como una clasificación arbitraria de nombres y grupos, habitualmente está basada en la sistemática, el estudio científico de la diversidad biológica, uno de cuyos componentes sustantivos es la diversidad genética. En otras palabras, la taxonomía intenta construir (y nominar) grupos monofiléticos, es decir, que están emparentados filogenéticamente ya que descienden de un ancestro común cercano. Esta cercanía filogenética implica que comparten no sólo genes, sino también el producto de los genes, todo el conjunto de atributos biológicos propios que sustentan la construcción y el funcionamiento de los organismos. Por tanto, cercanía taxonómica implica cercanía biológica general. Por ejemplo, la adaptación de un patógeno a un hospedero particular implica una cierta facilidad para invadir también otros organismos emparentados filogenéticamente al hospedero de origen, si es que el virus ha desarrollado maneras de evadir la detección por parte del hospedero. Esta agregación filogenética de los hospederos se puede apreciar claramente cuando se la compara con la de los hantavirus (Figura l).

Adicionalmente, las especies cercanas filogenéticamente también tienden a estar cercanas geográficamente, lo que implica mayor probabilidad de contacto con el virus, con la consiguiente infección y derrame. Esto explica, en concreto, la presencia de seropositividad a hantavirus no sólo en una especie que es el reservorio primario, sino también en las varias otras especies emparentadas que conviven en el mismo hábitat.

El derrame hacia otras especies filogenética-mente lejanas, como es el caso de la especie humana por ejemplo, todavía no ha sido explicado. Sin embargo, la extraordinaria virulencia con que se desarrolla la enfermedad en estos casos es comprensible, tal vez por las grandes diferencias entre las proteínas del nuevo hospedero con respecto a las del original, lo que provocaría una mayor reacción del sistema inmunitario en el nuevo hospedero.

RESUMEN

Es revisada la biología básica de los roedores potencialmente reservorios de hantavirus en Chile. La taxonomía y sistemática de cinco especies de roedores Muridae endémicos, el orizomino Oligoryzomys longicaudatus(reservorio primario), los akodontinos Abrothrix longipilis y Abrothrix olivaceus, y los filotinos Loxodontomys micropus y Phyllotis darwini, son puestas al día con recientes modificaciones, así como sus caracteres externos, distribución geográfica, hábitat, etología, alimentación, ecología y reproducción. Especial atención se da a las relaciones filogenéticas entre especies de roedores sus grupos, así como con aquellas correspondientes a sus hantavirus huéspedes, Una asociación entre la evolución de ambos grupos parece emerger, sugiriendo co-evolución entre las especies de roedores virus. Esta importante hipótesis debería ser puesta a prueba. Son discutidas otras relaciones entre especies de roedores y sus huéspedes virales.

¹ Laboratorio de Citogenética Evolutiva de Mamíferos, Programa de Genética Humana, ICBM, Facultad de Medicina, Universidad de Chile.
² Departamento de Ecología, Facultad de Ciencias Biológicas, Pontificia Universidad Católica de Chile.
* Financiado por Proyectos ICIDR AI-98-009, Hantavirus Ecology and Disease in Chile, Public Health Services, NIH, DHHS (USA), Fondecyt 1990156 (REP) y 1980711.

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Agradecimientos: Al Sr. Eric Rivera-Milla por su colaboración en la secuenciación de Oligoryzomys y al Sr. Juan Oyarce O., en los trabajos de terreno y laboratorio.

Correspondencia :
Angel A. Spotorno O. Ph.D.
Fax (56-2) 737 3158
Email: aspotorn@machi.med.uchile.cl