RABIA Y SU RESERVORIO EN MURCIËLAGOS M. Favi et al. 2011.

Descripción epidemiológica del reservorio de rabia en
murciélagos de la Región Metropolitana. Chile. 2000-2009
Myriam Favi C., Ángela Bassaletti C., Javier López D., Luis Rodríguez A. y Verónica Yung P.
Epidemiological description of rabies reservoir in bats in the
Metropolitan Region. Chile. 2000-2009
In Chile, in 1985 rabies was detected in insectivorous bats. Since then the epidemiological surveillance activities was extended to these species and the epidemiological pattern was characterized as endemic in bats. In this study we analyzed positive rabies cases in the Metropolitan Region between 2000 and 2009. We identifi ed 325 cases of rabies in 11.472 analyzed samples. We determined an increase of positivity cases in bats between the years of the study. Places with the highest number of positives cases were Las Condes, Santiago, Providencia, Puente Alto and Ñuñoa. In 147 cases we identify the circumstances in which the bat was found: 89 inside, 45 outside the building and 13 in public spaces. In 39 cases there was contact with humans or animals. These results reinforce he relevance of educating the population against the contact with bats and allow health authorities to take early surveillance and control measures.
Key words: Rabies, bats, rabies epidemiology.
Palabras clave: Rabia, murciélagos, epidemiología.
Instituto de Salud Pública de
Chile (MFC, LRA, VYP).
Universidad Santo Tomás
Facultad de Medicina Veterinaria
(ABC, JLD).
Los autores declaran no tener conflictos de interés
Recibido: 30 de septiembre de 2010
Aceptado: 8 de marzo de 2011
Correspondencia a:
Verónica Yung Peredo
vyung@ispch.cl
Introducción
La rabia es una zoonosis milenaria de gran importancia
en salud pública, ganadería y economía,
por su amplia distribución y propagación entre
reservorios animales. Esta enfermedad sigue siendo una
de las causas virales de muerte más común en el mundo
en vías de desarrollo1.
La rabia es una infección aguda del sistema nervioso
central, casi siempre mortal. El virus comúnmente se
transmite a los humanos por mordida de un animal rabioso
o por el contacto con la saliva de éste2.
En América, durante la última década, el promedio
anual de rabia humana fue de 61 casos y el de rabia canina
de 1.759 casos, siendo la fuente de contagio tanto animales
domésticos como silvestres3.
Eliminar la rabia humana transmitida por perros ha
sido un gran desafío para la Región de Las Américas. Esta
decisión fue tomada en la década de los 80 por todos los
estados miembros de la Organización Panamericana de la
Salud (OPS), disminuyendo durante el período 1982-2003
el número de casos de rabia humana en 91%4.
En Chile, la rabia ha experimentado una disminución
signifi cativa en los últimos años, cambiando su patrón
epidemiológico desde una forma endémica en la década de
1950 a 1960, con numerosos casos humanos y animales,
a la presentación de casos esporádicos en la década de
19705 y fi nalmente a la ausencia de casos humanos desde
1972 hasta 1996, donde se registró el último caso de rabia
en el país, cuya fuente de contagio fue un murciélago
insectívoro6.
En animales domésticos, se presentaron casos
esporádicos en la década del 80, sin que la fuente de
infección pudiera ser identifi cada. Estos casos tuvieron
bajo poder epidémico presentándose incluso un silencio
epidemiológico en los años 1982 y 1984. Desde 1990 se
encuentra interrumpida la circulación de la variante 1 canina.
Todos los casos en animales domésticos detectados
posteriormente, corresponden a variantes antigénicas de
murciélagos insectívoros7.
En 1985 se detectó por primera vez rabia en murciélagos
insectívoros de la especie Tadarida brasiliensis8, lo
que motivó el inicio de la vigilancia epidemiológica en
murciélagos sospechosos y comenzó además un programa
de captura masiva de estos quirópteros9.
El reconocimiento de los murciélagos como reservorios
de la enfermedad hizo que se ampliaran las acciones
de vigilancia epidemiológica hacia esas especies. A partir
de entonces, el patrón epidemiológico de la rabia en Chile
se ha caracterizado por una endemia en quirópteros7.
El riesgo para el hombre de contraer rabia subsistirá
mientras exista circulación de virus entre los murciélagos,
que se encuentran ampliamente distribuidos en el país.
El análisis epidemiológico de los casos de rabia en la
Región Metropolitana (RM) nos permitirá conocer las
especies involucradas, la existencia de contactos humanos
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Epidemiología
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o animales y los sectores con ocurrencia de casos, lo que
redundará en un mayor conocimiento y prevención de la
enfermedad.
Materiales y Métodos
Se utilizaron los registros históricos nacionales de la
Sección Rabia del Instituto de Salud Pública de Chile con
los que se construyó una base de datos con las muestras
recepcionadas provenientes de la RM, entre los años
2000 y 2009, y luego se trabajó con el formulario de
recepción de cada muestra positiva a rabia, que contenía
la siguiente información: fecha de recepción, localidad
de procedencia, especie del murciélago, categorización
epidemiológica como sospecha o vigilancia, contactos
humanos o animales.
Una vez obtenidos los datos de cada muestra positiva,
se ordenaron en un archivo Excel por fecha de recepción
y se resumió la información con tablas dinámicas para
detectar tendencias, obteniendo sumas parciales y totales
por año, comunas de la RM y especies de murciélagos,
para así estudiar sus interacciones. Una vez fi nalizado este
proceso, la información se ingresó a paquetes estadísticos
STATA versión 9.1 y STATGRAPHICS centurión XV10,11.
Resultados
De un total de 11.472 muestras procedentes de la RM
entre los años 2000 y 2009, se detectaron 325 (2,83%)
muestras positivas a rabia correspondientes a especies de
murciélagos insectívoros.
En la Tabla 1 se observa el total de muestras analizadas
por año y el número de muestras positivas correspondientes
en su totalidad a murciélagos insectívoros. El
porcentaje de positividad varió entre 1,7% y 5,04%
durante los años en estudio.
La Tabla 2 presenta los resultados de ajustar un modelo
doble inverso de regresión para describir la relación entre
porcentaje de positividad y año. Para detectar tendencias
de positividad, se efectuaron análisis de regresión lineal
de mínimos cuadrados utilizando el programa estadístico
Statgraphics centurión XV. La ecuación del modelo
ajustado es:
Proporción de positivos =
1/(-6437,02 + 1,29784E7/año)
En la Figura 1 se observa una curva de regresión, utilizando
el modelo doble inverso, el cual expresa un aumento
de positividad en los murciélagos entre los años 2000 y
2009, (p = 0,138) y una pendiente de 0,0134 (Tabla 2),
valor que sugiere que tanto pendiente como el intercepto
son estadísticamente signifi cativos.
Puesto que el valor-P en la Tabla 3 (ANOVA) es 0,0134,
existe una relación estadísticamente signifi cativa entre
proporción de positivos y año con un nivel de confi anza
del 95,0%, indicando que el modelo de regresión que se
Tabla 1. Positividad de muestras para virus rabia en murciélagos, análisis
por años. Región Metropolitana, Chile. 2000 al 2009
Año Total muestras Muestras positivas Positividad (%)
2000 1.111 19 1,7
2001 1.003 18 1,8
2002 1.207 47 3,9
2003 1.329 28 2,1
2004 1.524 39 2,6
2005 1.736 46 2,6
2006 1.236 42 3,4
2007 846 34 4,01
2008 945 25 2,6
2009 535 27 5,04
Total 11.472 325 2,83
Tabla 2. Regresión Simple-Proporción de positivos versus año STATGRAPHICS
Centurión XV
Análisis de regresión – Modelo doble reciproco: Y = 1/(a + b/X)
Variable dependiente: Proporción Positivos
Variable independiente: Año
Parámetro Estimado Error Estándar T Estadístico Valor-P
Intercepto -6437,02 2049,28 -3,14112 0,0138
Pendiente 1,29784E7 4,10776E6 3,15947 0,0134
Modelo optimizado de regresión
Proporción de Positivos = 1/(-6437,02 + 1,29784E7/Año).
Figura 1. Proporción de murciélagos positivos a rabia por año. Instituto de Salud Pública de Chile.
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empleó era el adecuado. El estadístico R-Cuadrada indica
que el modelo ajustado explica 55,5% de la variabilidad
en Proporción de positivos. El coefi ciente de correlación
es igual a 0,745, indicando una relación moderadamente
fuerte entre las variables. El error estándar del estimado
indica que la desviación estándar de los residuos es 9,3.
El error absoluto medio de 6,308 es el valor promedio de
los residuos. El estadístico de Durbin-Watson examina
los residuos para determinar si hay alguna correlación
signifi cativa basada en el orden en el que se presentan en
el archivo de datos, puesto que el valor-P es mayor que
0,05; no hay indicación de una auto-correlación serial en
los residuos con un nivel de confi anza de 95,0%.
En la Tabla 4 se identifi ca el número de casos positivos
por especie de murciélagos, el mayor porcentaje (91,3%)
se obtuvo en la especie T. brasiliensis, con 297 casos,
mientras que el menor porcentaje (0,61%) se obtuvo en
murciélagos de la especie Myotis chiloensis con dos casos.
En la Tabla 5 se observan los casos de rabia por Servicio
de Salud Metropolitano donde se ve la positividad
en relación a la comuna. Del total de casos positivos
analizados de la RM, las comunas de Las Condes, Santiago,
Providencia, Puente Alto y Ñuñoa presentan el
mayor número de casos positivos a rabia. Sin embargo,
si se analizan los porcentajes de positividad en relación
a las muestras analizadas por comuna, las comunas con
bajo número de muestras analizadas presentan un alto
Tabla 3. Análisis de varianza
Fuente Suma de cuadrados Grado de libertad Cuadrado medio Razón-F Valor-P
Modelo 860,743 1 860,743 9,98 0,0134
Residuo 689,817 8 86,2271
Total (Corr.) 1.550,56 9
Coeficiente de correlación = 0,745062
R-cuadrada = 55,5118 por ciento
R-cuadrado (ajustado para grado de libertad) = 49,899 por ciento
Error estándar del est. = 9,317
Error absoluto medio = 6,30843
Estadístico Durbin-Watson = 2,73744 (P=0,8089)
Autocorrelación de residuos en retraso 1 = -0,404606
Tabla 4. Casos positivos para rabia por especie de
murciélago. Región Metropolitana, Chile. 2000-2009
Especie de murciélago Casos
positivos
Positividad
(%)
Tadarida brasiliensis 297 91,3
Lasiurus cinereus 19 5,84
Lasiurus boreales 4 1,23
Histiotus macrotes 3 0,92
Myotis chiloensis 2 0,61
Total 325 100
Tabla 5. Casos diagnosticados positivos a virus rabia por Servicio de Salud.
Región Metropolitana, Chile. 2000-2009
Servicios de Salud
Región Metropolitana
Comunas Casos
positivos
Total
analizado
Positividad
(%)
Oriente Las Condes
Providencia
Ñuñoa
Vitacura
Peñalolén
La Reina
Macul
Lo Barnechea
61
24
18
14
13
5
5
1
2.038
775
438
260
456
186
328
83
3,0
3,1
4,1
5,4
2,9
2,7
1,5
1,2
Central Santiago
Maipú
Estación Central
Cerrillos
40
11
4
1
775
286
64
82
5,2
3,9
6,3
1,2
Sur-Oriente Puente Alto
La Florida
La Pintana
Pirque
Sn. José de Maipo
San Ramón
21
11
5
2
1
1
505
326
253
46
101
91
4,2
3,4
2,0
4,4
1,0
1,1
Occidente Melipilla
Talagante
Pudahuel
Cerro Navia
Peñaflor
María Pinto
Renca
Lo Prado
Padre Hurtado
10
7
6
4
2
3
1
1
1
368
274
136
61
125
134
68
85
257
2,7
2,5
4,4
6,6
1,6
2,2
1,5
1,2
0,3
Sur San Bernardo
Buin
Paine
Pedro Aguirre Cerda
Lo Espejo
San Miguel
Calera de Tango
La Cisterna
8
6
4
3
2
1
1
1
297
194
114
41
48
98
172
25
2,7
3,1
3,5
7,3
4,2
1,0
0,6
4,0
Norte Colina
Quilicura
Recoleta
Lampa
Independencia
Conchalí
Huechuraba
6
5
5
3
3
2
2
311
122
89
199
151
183
37
1,9
4,1
5,6
1,5
2,0
1,1
5,4
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porcentaje de positividad, como Pedro Aguirre Cerda
(7,3%), Cerro Navia (6,6%), Estación Central (6,3%),
Recoleta (5,6%) y Vitacura (5,4%).
En la Tabla 6 se observan los casos positivos obtenidos
por sospecha (demanda espontánea) y por vigilancia (captura).
Del total de muestras recepcionadas como sospecha,
que representa 43% del total, 6,5% correspondió a casos
positivos a rabia; sin embargo, de las muestras recepcionadas
como vigilancia que representan el 57% del total,
0,06% fue positivo a rabia. Del total de positivos, 98,7%
correspondió a casos por sospecha y 1,2% a vigilancia.
La Figura 2 muestra los casos de murciélagos positivos
según las estaciones del año, lo que permitió señalar
que existe una estacionalidad. La mayor positividad en
murciélagos se presenta en la época estival, correspondiendo
a 226 casos en primavera-verano y a 99 casos en
otoño-invierno.
En la Figura 3 se observan los casos positivos según el
lugar de captura. De 325 fi chas, en 147 se señaló el lugar
donde se encontró el murciélago. Al interior del inmueble
(departamentos, casas, colegios, universidades, ofi cinas,
jardines infantiles y hospitales) fueron encontrados 89
murciélagos con rabia, mientras que en el exterior (patio,
antejardín, estacionamientos, piscinas) fueron encontrados
45 murciélagos con rabia. En la vía pública (calles y
sectores rurales) se encontraron 13 murciélagos con rabia.
De los 325 casos de murciélagos positivos a rabia, en
39 se describe algún tipo de contacto: con personas, 13
ocurrieron en niños y en 2 de ellos existió una posible
mordida; con animales, estos se refi eren a especies caninas
y felinas.
Discusión
Desde el año 1985, cuando se detecta el primer caso
de rabia en murciélagos insectívoros en la comuna de La
Pintana, la situación epidemiológica de la rabia en Chile
cambió, desde la presentación de casos domésticos en
forma esporádica a una endemia en murciélagos, cuyo
promedio de positividad ha ido aumentando desde 20
casos anuales a 70 en los últimos años. Este aumento se
observó en la RM con 38,6% en relación a los casos de
rabia de todo el país12.
En Chile existen 11 especies de murciélagos y de
ellas sólo seis habitan en la RM13. En este estudio se
determinaron cinco especies de murciélagos positivas al
virus de la rabia, siendo T. brasiliensis el reservorio más
importante en el país14.
Por medio de la caracterización viral se ha podido comprobar
que la circulación del virus rábico variante canina
no está circulando desde el año 19907, los casos de rabia
de animales domésticos detectados en el país después
de 1990 han sido provocados por variante murciélago;
Tabla 6. Casos positivos para virus rabia en murciélagos, según tipo de
muestras. Región Metropolitana, Chile. 2000-2009
Tipo de
muestra
Casos positivos Total de muestras Positividad
(%)
Sospecha 321 98,8% 4.937 43% 6,5
Vigilancia 4 1,2% 6.535 57% 0,06
Total 325 100% 11.472 100% 2,8
Figura 2. Casos positivos para virus rabia en murciélagos, por estaciones del año. Región Metropolitana,
Chile. 2000-2009.
Figura 3. Casos de murciélagos positivos según lugar de captura.
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Epidemiología
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de ahí la importancia de tomar las medidas de control
necesarias ya que la rabia se ha perpetuado en Chile con
los murciélagos.
Las comunas que tienen un mayor porcentaje de positividad
no son las que tienen mayor número de muestras
analizadas; es el caso de Vitacura con un 5,4% de positividad
(14/260), Cerro Navia (4/61), Estación Central
(4/64) y Huechuraba (2/37), en contraste con comunas
como Las Condes con un alto número de analizados y
un bajo porcentaje de positividad (61/2.038). Este bajo
porcentaje de positividad está infl uenciado por la cantidad
de ejemplares obtenidos por capturas masivas en colonias
de murciélagos, sobre todo en época estival, lo mismo
ocurre en Santiago, Providencia, Puente Alto y Ñuñoa15.
En las colonias de murciélagos, un porcentaje muy
bajo se encuentra infectado y los individuos enfermos
son excluidos de las mismas16. El animal enfermo sale de
su colonia, pudiendo desplazarse en un radio de 20 km o
más17, por lo cual el agrupamiento de la enfermedad no
se limita a las zonas de colonización. Esto explicaría los
casos aislados de murciélagos diagnosticados positivos
en algunas localidades, donde no existía historial.
Estudios anteriores de Hott17 y Rivas18 analizan en
forma espacio-temporal los murciélagos positivos a rabia
en la RM, concluyendo que es en el sector oriente de la
ciudad donde existe la mayor cantidad de casos.
En la época invernal existe una disminución de los
casos de rabia lo que se asocia a la etología de estos
murciélagos, ya que en invierno entran en una etapa
de letargo y su metabolismo se reduce al mínimo hasta
la primavera. Este estado de sopor ocurre cuando las
temperaturas ambientales caen por debajo del límite
inferior de termo-neutralidad13. El entrar o no en sopor
depende de la disponibilidad de alimento; en invierno, los
insectos disminuyen, lo que provocaría una disminución
de denuncias y positividad. En la época estival la gran
cantidad de insectos permite que éstos salgan a cazar y se
vean en abundancia en zonas rurales y urbanas19. Según
un estudio de Wayne20, las enfermedades que se presentan
en animales silvestres con hábitos estacionales tienden
a mostrar esta misma tendencia, lo que se evidencia en
este estudio.
El hallazgo de casos positivos a rabia por sospecha
(6,5%) tienen una gran relevancia en la salud pública;
por lo tanto, es fundamental educar a la población acerca
de las conductas a seguir frente a ciertas situaciones,
como por ejemplo las mordeduras imperceptibles de
los murciélagos insectívoros, cuyos dientes son muy
pequeños y afi lados. En relación a los casos de rabia en
murciélagos encontrados al interior del inmueble, en
13 casos hubo contactos humanos y dos niños fueron
mordidos por murciélago. Gracias a una intervención y
diagnóstico oportunos se realizó la vacunación anti-rábica
post exposición y se tomaron las medidas epidemiológicas
necesarias. Por lo tanto, es importante que la comunidad
informe a la autoridad sanitaria el hallazgo de murciélagos
encontrados en lugares no habituales (dentro de las casas),
de manera que estos hechos no pasen desapercibidos y
así tomar las medidas epidemiológicas necesarias para
las personas o animales que hayan estado en contacto.
En caso contrario, podríamos estar frente a un probable
contagio, sin tener la fuente de infección claramente
identifi cada, como ha ocurrido en varios casos de rabia
humana en E.U.A. donde la fuente de infección ha sido
un murciélago insectívoro21,22.
Agradecimientos. Al personal de la Sección Rabia del
Instituto de Salud Publica, en especial a Cristina Toledo por
su importante colaboración.
Resumen
En Chile, en 1985, se detectó por primera vez rabia en
murciélagos insectívoros. Desde entonces, las acciones
de vigilancia epidemiológica se ampliaron hacia estas
especies, caracterizándose el patrón epidemiológico como
una endemia en quirópteros. En este estudio se analizaron
epidemiológicamente los casos positivos a rabia en la
Región Metropolitana, entre los años 2000 y 2009. Se
identifi caron 325 casos de rabia en murciélagos de un
total de 11.472 analizados. Se determinó un aumento de
positividad en los murciélagos entre los años analizados.
Las comunas con mayor número de positivos fueron Las
Condes, Santiago, Providencia, Puente Alto y Ñuñoa. En
147 casos se señalan las circunstancias en que se encontró
el murciélago: 89 al interior, 45 al exterior del inmueble y
13 en la vía pública. En 39 casos hubo contacto con personas
o animales. Estos resultados reafi rman la importancia
de la educación de la población frente al contacto con
murciélagos y permiten a las autoridades sanitarias tomar
las medidas de vigilancia y control en forma oportuna.
Referencias
1.- Bassin SL, Rupprecht CE, Bleck TP.
Rhabdoviruses In Mandell, Douglas and
Bennett's Principles and Practice of Infectious
Diseases. Mandell GL, Bennett JE,Dolin R, eds.
7th ed. 2010. Churchill Livingstone Elsevier pp.
2249-58.
2.- Brooks Geo F, et al. Rabia, infecciones por virus
lentos y enfermedades por priones. Brooks
Geo F. Microbiología médica 18° Edición.
México. Editorial El Manual Moderno. 2005.
Pp. 571-7.
3.- OPS 2008. Informe anual de casos de rabia
humana y animal en las Américas. Sistema de
información epidemiológica (SIEPI). Disponible
en: http://www.siepi.panaftosa.org.br/painel.
aspx idioma. (accedido: marzo 2010).
4.- OPS 2005. Eliminación de la rabia humana
transmitida por perros en América Latina:
análisis de la situación, año 2004. Washington.
Rev Chil Infect 2011; 28 (3): 223-228
Epidemiología
228 www.sochinf.cl
73p. Disponible en: http://www.siepi.panaftosa.
org.br/painel.aspx idioma. (accedido: marzo
2010).
5.- Favi M, Durán J. Epidemiología de la rabia en
Chile (1929-1988) y perspectivas en mamíferos
silvestres. Avances en Ciencias Veterinarias.
1991; 6 (1): 13-21.
6.- Favi M, De Mattos C, Yung V, Chala E,
López L, De Mattos C. First case of human
rabies in Chile caused by an insectivorous bat
virus variant. Emerg Infect Dis 2002; 8 (1):
79-81.
7.- Favi M, Yung V, Pavletic C, Ramírez E,
De Mattos C C, De Mattos C A. Rol de los
murciélagos insectívoros en la transmisión de
la rabia en Chile. Arch Med Vet 1999; 31 (2):
157-65.
8.- Núñez F, Favi M, Urcelay V, Sepúlveda C,
Fabrega G. Rabia silvestre en murciélagos
insectívoros en Chile. Bol. Of. Sanit Panam
1987; 103 (2): 140-5.
9.- Favi M, Catalán. R. Rabia en murciélagos en
Chile. Avances en Medicina Veterinaria 1986;
1 (2): 73-6.
10.- Hamilton L. Statistic with Stata 1996. Editorial
Duxbury. Printed in Canada.
11.- Campbell M J. Statistic and Square Two.
2ed Ed. Blackwell Publishing (BMJ Books)
June. 2006
12.- Favi M, Rodríguez L, Espinosa C, Yung V.
Rabia en Chile.1989-2005. Rev Chil Infectol
2008; 25 (Supl): 8-13.
13.- Canals M, Cattan P. Murciélagos en Chile.
Canals M y Cattan P. Radiografía a los
murciélagos de Chile. Editorial Universitaria.
Santiago, Chile 2008. Capítulo VI Pp.
69-84.
14.- Yung V, Fernández J, Favi M. Genetic and
antigenic typing of rabies virus in Chile. Arch
Virol 2002; 147 (2): 197-205.
15.- Bassaletti A. Descripción epidemiológica de
casos diagnosticados positivos al virus de la
rabia en la Región Metropolitana, período
2000-2008. Tesis para optar al título profesional
de médico veterinario. Santiago, Chile,
Universidad Santo Tomás, Escuela de Medicina
Veterinaria. 74p.
16.- Vargas R. 2003. Murciélagos y Rabia. Estado
de Morelos, México. Disponible en: http//www.
hypatia.morelos.gob.mx/no6/colaboraciones/
murciélagos.html. (accedido: marzo 2010).
17.- Hott B. Aplicación de los sistemas de
información geográfi ca en la descripción de
conglomerados y en los análisis espaciales,
temporal y espacio-temporal de casos de rabia
en Tadarida Brasiliensis en la ciudad
de Santiago. Período 2000-2002. 2002. Tesis
para optar al título profesional de médico
veterinario. Santiago, Chile, Universidad
Santo Tomás, Escuela de Medicina Veterinaria.
70 p.
18.- Rivas A. Análisis espacio-temporal del
riesgo de rabia en murciélagos en la Región
Metropolitana, durante los años 2000 -2001,
2004. Tesis para optar al título de Médico
Veterinario. Santiago Chile Universidad Mayor.
108 p.
19.- Kusmin I, Rupprecht Ch. Bat rabies. In Rabies
Jackson A and Wunner B. Second Edition 2007
Elsevier Inc Chapter 6 Pp. 259-307.
20.- Wayne M. Epidemiología Veterinaria: Principios
y Métodos 1997. Editorial Acribia. Zaragoza.
España. 384 p.
21.- CDC. Human rabies-Missouri, 2008. MMWR
Morbid Mortal Wkly Rep 2009; 58: 1207-9.
22.- CDC. Human rabies-Kentucky/Indiana, 2009.
MMWR Morbid Mortal Wkly Rep 2010; 59:
393-6.
Rev